Fünfzehn Jahre nach einer verheerenden Katastrophe, die den Großteil der Menschheit ausgelöscht hat, kämpfen Paul (Nicolas Cage) und seine Söhne Thomas (Maxwell Jenkins) und Joseph (Jaeden Martell) ums Überleben. Jede Nacht verbarrikadieren sie sich im obersten Stockwerk eines verfallenen Bauernhauses, um den lichtscheuen Kreaturen zu entkommen, die aus der Tiefe des Erdbodens aufsteigen und die verbliebenen Menschen gnadenlos jagen. Als Thomas nach einem Besuch auf der nahegelegenen Farm der Familie Rose nicht rechtzeitig vor der Dunkelheit zurückkehrt, macht sich Paul auf die gefährliche Suche nach ihm, während Joseph allein zurückbleibt, um das Haus gegen die herannahenden Monster zu verteidigen.